Hongos fitopatógenos en cítricos

Los hongos fitopatógenos no solo manchan, desfiguran o causan la podredumbre de un número de cítricos, sino también reducen su valor en el mercado.

* Introducción

La citricultura es una de las actividades agrícolas que tiene mayor relevancia en el mundo. México ocupa el cuarto lugar a nivel mundial en cuanto a la producción, y es un mercado altamente rentable, pujante y en crecimiento.  Sin embargo, los cítricos albergan una cantidad considerable de enfermedades. En frutos en poscosecha, las pérdidas por enfermedades pueden ser del 5 al 20% en países desarrollados y hasta del 50% en países en desarrollo. La mayoría de éstas enfermedades se deben a enfermedades causadas por hongos fitopatógenos.

Las principales estrategias utilizadas para el control de las enfermedades de los cítricos han sido con fungicidas sintéticos; sin embargo, deben reducirse por el riesgo que representan sus residuos, ya que pueden resultar tóxicos, tanto para el ambiente como para la salud humana. El control biológico es una estrategia viable para el combate de enfermedades causadas por fitopatógenos. Se basa en la utilización de microorganismos antagonistas que ejercen su acción de biocontrol por diferentes mecanismos.

El propósito de este artículo es dar a conocer al lector algunos de los desafíos en el biocontrol de enfermedades causados por hongos fitopatógenos, con los cuales el productor se topa día a día y debe aprender (a la vez que dedicarse con esmero) a sortear (Trujillo – Negreos, Eliseo, 2010).

Un número importante de las enfermedades que afectan a los cítricos están producidas por hongos, estas enfermedades se dividen en tres grupos, según donde se produzca la infección. Así por un lado, están las enfermedades producidas por hongos del suelo, las de la parte aérea y las que causan daños de postcosecha. En el presente artículo veremos los casos más clásicos de cada una de las tres.

1. Hongos que producen enfermedades de suelo en cítricos

Dentro de los hongos invasores, el único que ataca a los cítricos es Armillaria y prácticamente el resto de los hongos que hay en el suelo pertenecen al grupo de los llamados, hongos habitantes (Fusarium, Phythopthora, Verticillium) que, según las condiciones ambientales, pueden parasitar gran cantidad de plantas, entre ellas los cítricos. Los hongos habitantes son saprófitos, es decir, viven en el suelo en restos de materia orgánica descompuesta o en descomposición y una vez que se dan las condiciones adecuadas se convierten en parásitos. En general, los hongos habitantes del suelo son difíciles de erradicar, pues si un cítrico, en determinadas condiciones es resistente, al modificar esas condiciones (excesivos abonos nitrogenados, mal uso de abonados foliares, etc.) se modifica su comportamiento y aparece como sensible (Infoagro Systems S.L. documento en Línea 2021).

• Mal blanco de las raíces (Armillaria mellea)

El ataque de A. mellea se origina de modo sorpresivo y de una manera agresiva, ya que el hongo suele hallarse bien establecido en el suelo antes de que se manifiesten sus síntomas. Claramente esto es un inconveniente para el productor. Se trata de un hongo móvil en el suelo a nivel de parcela, sus rizomorfos avanzan en el suelo alcanzando las raíces de los árboles contiguos, penetrando a través de los tejidos. A. mellea se introduce a nivel radicular.

Este hongo causa daños como podredumbre de raíces y base del tronco, su desarrollo se intensifica sobre plantas leñosas debilitadas por problemas diversos como, por ejemplo, encharcamientos, humedades permanentes en suelos arcillosos, etc. Su ataque puede producir la muerte de los cítricos, por falta de absorción de agua y minerales, al acabar pudriendo las raíces, apareciendo debajo de la corteza del árbol un micelio algodonoso, blanco y lechoso.

Esta enfermedad es más grave en regiones templadas donde el crecimiento de los rizomorfos continúa durante el invierno. El desarrollo de este hongo se ve favorecido por el abonado potásico e inhibido por el nitrógeno en forma nítrica, siendo la asfixia radicular el principal factor en el desarrollo de esta enfermedad (Infoagro Systems S.L. documento en Línea 2021). Como sabemos, son indicados para el buen crecimiento de las variedades cítricas los suelos bien aireados. En presencia de suelos compactos, este tipo de hongo es más fácil que se desarrolle y produzca un efecto no deseado.

En el caso de árboles viejos o alrededor de troncos que han quedado en el campo, y en donde hay fuerte infección, aparecen elementos fructíferos sexuales del hongo en forma de setas (carpóforos) de color miel, o ambarino. La infección puede extenderse desde las plantas atacadas en dirección a las más cercanas, formando rodales o grupos de plantas con síntomas propios de la enfermedad.

Esta afección es particularmente grave si tenemos en cuenta la imposibilidad de cultivar en los terrenos afectados, especies sensibles a ella en un periodo aproximado de diez años. Teniendo además en cuenta que puede afectar a más de doscientas especies de plantas. Como puede concluirse, no es de fácil ni mucho menos de rápida solución.

Los síntomas en la parte aérea comienzan cuando una o varias de las raíces principales son atacadas por el hongo. Entre los más frecuentes se destacan: retraso en la entrada en vegetación; disminución del desarrollo foliar; amarillamiento y enrojecimiento de las hojas; caída precoz de las hojas al final del verano y otoño; y lo más grave: en periodo de estrés hídrico puede tener lugar la muerte del árbol (Varios Autores, 2020).

Al ser un mal tan difícil de combatir y con consecuencias negativas tan prolongadas, se vuelve vital adoptar las medidas preventivas posibles, siendo esta la mejor “solución” ante este tipo de ataque. Para ello se procede a: la desinfección del suelo antes de la plantación; limitar el riego a conciencia evitando encharcamientos y humedales; en caso de hallar material infectado quemarlo; proceder a reducir lo más posible la materia orgánica; dejar que el suelo se aireé y esté expuesto a buenos períodos de luz solar directa sobre la tierra arrancada antes de volver a plantar, para que a la hora de abonar, en lo posible, emplear abonos minerales.

1.2. Podredumbre blanca de la raíz (Rosellinia necatrix)

Este hongo está presente en todos los suelos y en maderas muertas o en descomposición; pudiendo producir daños hasta en plantas jóvenes de vivero. En ejemplares adultos el hongo convive con la planta sin producir daños aparentes, y donde podría producir daños, que es en plantones, es difícil que lleguen infectados desde el vivero debido a los cuidados de cultivo y controles que en ellos se efectúan. Existen diferentes tipos de síntomas aéreos que pueden observarse en los cítricos infectados por este hongo y que consisten en la defoliación y muerte lenta: los árboles suelen presentar un retardo en su crecimiento con ausencia de formación de nuevos brotes. Durante el verano aparece un amarilleo del follaje, con hojas más pequeñas de lo normal, dando lugar a una prematura defoliación al final de la estación. Los árboles con síntomas de clorosis presentan más yemas florales que yemas vegetativas en el año anterior a su muerte. Aunque los árboles se infecten pronto después de la plantación, los síntomas agudos no se desarrollan hasta la fructificación en la que los frutos dejan de crecer y pueden arrugarse, y en los sucesivos años se producen pocas hojas y muchos frutos caen al madurar (Barrientos Moreno, 2009).

En el sistema radicular los síntomas se manifiestan con la pudrición de pequeñas raíces por el micelio blanco del hongo que invade después las raíces más grandes, que se pardean al principio y después se ennegrecen. La invasión se extiende a través de la corteza del tronco y progresa hacia arriba produciendo exudados de savia. La superficie de las raíces infectadas se cubre con hebras de micelio blanco algodonoso, presentando una fina capa de él bajo la madera y en el suelo circundante. En condiciones de humedad y temperatura adecuadas esa misma capa blanca puede observarse a nivel del suelo en el cuello del árbol y los ejemplares enfermos se pueden arrancar de la tierra sin mucho esfuerzo por tener las raíces tan deterioradas. Debido a que el micelio requiere elevados niveles de oxígeno para su desarrollo, se explica que en la mayoría de los casos estén limitados a los horizontes más superficiales del suelo (Infoagro System S.L. 2010).

Es muy importante para poder evitarles, tener claro los factores que favorecen el desarrollo de esta enfermedad: los suelos pesados, con elevado contenido en arcilla (50%); demasiada humedad relativa promedio (75 – 100%); temperaturas del suelo oscilantes entre los 20 y 25º C; un pH entre 5 y 7; demasiada materia orgánica en el suelo; la aplicación de suplementos como superfosfato cálcico, son pues los factores más clásicos que propician el desarrollo de esta afección.

1.3. Gomosis, podredumbre de la base del tronco y cuello de la raíz y podredumbre de raíces absorbentes (Phythophthora nicotiane, P. citrophthora)

Cuando hay presencia de estos hongos lamentablemente no es estacional, sino que se los halla durante todo el año en el suelo y su mayor actividad parasitaria se produce cuando la temperatura media del ambiente oscila entre los 18 º C  y los 24º C. El agua de lluvia o la de riego que empapa el suelo favorece la reproducción de manera asexual de este tipo de hongos.

La gomosis suele encontrarse en la base del tronco, cerca de la zona de unión del injerto o bien a lo largo del tronco. En ocasiones, en ciertas variedades se extiende llegando a afectar a las ramas principales (en los casos más graves). Las zonas afectadas adquieren diversas formas y el tamaño de la lesión dependerá del tiempo que lleve actuando el hongo y de las condiciones ambientales. Normalmente las lesiones son alargadas y, si hay suficiente humedad ambiental, se producen emisiones de una especie de gotitas de aspecto gomoso, de ahí su nombre. Las zonas afectadas se deshidratan y se va separando la corteza, pudiendo desprenderse en tiras verticales si tomamos y estiramos desde la zona donde se inicia la separación. Debajo de esta zona la madera puede estar ennegrecida (pero no está muerta aunque así lo parezca), por lo que podrá seguir subiendo savia bruta, pero no podrá bajar de esa zona savia elaborada. Con el tiempo, las raíces que estén por debajo de esa zona irán dejando de recibir alimento y acabarán muriendo (Infoagro System S.L. 2010).

Varios autores explican que “cuando el ataque se localiza en la parte baja del tronco y el cuello de las raíces principales, se va produciendo una deshidratación y podredumbre de la corteza, con la consiguiente separación de la madera, que aparece ennegrecida. En las raíces se ve la zona afectada, en la que se forman los típicos chancros, con bordes engrosados debido a que la planta ante el ataque del hongo, para intentar cerrar la herida, empieza a multiplicar sus células a mayor velocidad. Esta reacción de autodefensa es denominada respuesta hiperplástica o  respuesta hipertrófica. El chancro afecta principalmente a la base del tronco pero, en algunos casos, puede presentarse también a lo largo del mismo. Las lesiones son variables en forma y tamaño, pero crecen más rápidamente en sentido vertical que lateralmente. La podredumbre de las raíces absorbentes se concreta en una destrucción de las raíces finas. Si se produce este hecho repetidamente y con bastante amplitud puede alterar el desarrollo de las plantas” (Varios Autores, 2020).

En condiciones en que la humedad en el ambiente es elevada, el hongo fructifica en la superficie de las manchas  y se forma una mohosidad blanquecina. Los frutos infectados se desprenden antes de tiempo. Las áreas de la corteza infectadas son a su vez foco de contagio para otros hongos, por tanto el impacto de esta enfermedad puede conllevar niveles de impacto poco predecibles (Penicillium spp., Fusarium spp., etc.).

A veces el ataque pasa desapercibido a la vista en primera instancia, porque la base del tronco y las raíces estén tapados por la tierra y no se advierten. Entonces podemos darnos cuenta de que hay presencia de gomosis por otros síntomas característicos de la enfermedad que se manifiestan de la siguientes maneras: debilitamiento en los brotes, quedan pequeños y presentan un aspecto clorótico. Los frutos a su vez no se desarrollan a su tamaño óptimo y quedan muy por debajo del porte promedio. Las hojas se vuelven algo más puntiagudas y de color verde amarillento. Los limbos, siguiendo la misma lógica, se presentan con esa misma coloración (verde pálido, amarillento) y de menor tamaño (Barrientos Moreno, 2009).

Hasta el momento el método de lucha más eficaz para enfrentar a la gomosis se basa en tomar las medidas preventivas que detallaremos a continuación junto a un control químico adecuado. Entre las medidas de prevención podemos señalar: el diseño de un buen drenaje que evite la acumulación de agua en épocas donde se presentan mayores afluencias de precipitaciones. En caso de que el sistema de riego por el que se opte sea el llamado “riego por inundación” se necesitará rodear los troncos con un caballón para evitar el contacto directo con el agua. Si en cambio se opta por el riego por goteo se separarán los goteros del tronco, para evitar una excesiva humedad en él. La fertilización nitrogenada deberá ser moderada y a conciencia. Los suelos deben mantenerse aireados y evitar su compactación, para no dificultar el correcto crecimiento de las raíces. Si se presenta un período muy seco, ir irrigando poco a poco, no hacerlo de golpe y abundantemente. Evitar que se agregue materia orgánica en descomposición en el terreno circundante a la base del tronco. Ser cuidadoso con las maquinarias o elementos de poda, escaleras, etcétera, para no dañar el tronco (Orozco – Santos, 2008).

En cuanto al control químico los fungicidas usualmente utilizados para combatirle, son productos cuya acción es exoterápica. Esto quiere decir que actúan por fuera, impidiendo la germinación de los órganos de reproducción de los hongos que tomaren contacto con el producto. Por lo tanto, hay que aplicarlo cuidadosamente y con delicada dedicación en toda el área afectada, pues si eventualmente quedan zonas en el que producto no llegare, el hongo seguirá avanzando (Fernández, C. y Juncosa, R,. 2002).

2. Algunas enfermedades producidas por hongos en la parte aérea de las plantas cítricas

2.1 Secamiento de los cítricos (Ceratocystis fimbriata)

Esta enfermedad también es llamada “muerte basal” o “muerte súbita”. Los síntomas externos se caracterizan por la pérdida de brillo en las hojas de una o varias ramas del árbol. Posteriormente ocurre un amarillamiento de hojas. Los bordes comienzan a doblarse hacia arriba y posteriormente, presenta una defoliación. Luego las ramas se secan y muere la copa del árbol. La sintomatología externa puede ser confundida con síntomas característicos de otro tipo de enfermedad vascular.

El hongo Ceratocystis fimbriata es considerado un saprofito facultativo, presente en varios tipos de suelos, especialmente en aquellos con alto contenido de materia orgánica y se hace presente en altitudes que van desde 800 metros hasta los 2000 metros sobre el nivel del mar. Ataca no solo  las especies cítricas, sino a una amplia variedad de plantas. Su distribución en el suelo es aleatoria, siendo favorecido por condiciones climáticas donde la humedad es superior a la media. Su dispersión puede ocurrir por el viento, el agua, los insectos y el hombre. La penetración del hongo en la planta ocurre exclusivamente por heridas, las cuales pueden ser ocasionadas en tallos y ramas con herramientas, de poda, escaleras, etcétera.

En cuanto a las acciones preventivas, se recomienda utilizar material sano (plantones) proveniente de viveros reconocidos y certificados. Durante las labores se evita causar heridas a los árboles. Desinfectar las herramientas de trabajo. Realizar adecuadamente las labores culturales. Revisar periódicamente el cultivo. No permitir que los operarios se suban a los árboles para recolectar sino que deben utilizar escaleras de las que no se apoyan sobre la planta en forma de V invertida, u otros métodos de recolección. Cuando se realizan las podas las heridas son protegidas con pasta bórdeles. Eliminación de árboles enfermos (Mundi Presa 2001).

2.2 Mal rosado (Corticium salmonicolor)

Por fortuna, este tipo de enfermedad de las plantas cítricas producidas por el hongos llamado Corticium salmonicolor, no suele ser considerada de impacto económico en los ciclos productivos, ya que sus ataques son esporádicos. Sin embargo, es una amenaza latente que no debe ser menospreciada y no se debe desatender. La ubicamos en esta sección del artículo, ya que esta  enfermedad se localiza en el tronco, tallos y ramas de la parte interna de los árboles. Es decir, en la sección aérea de la planta. Sus síntomas son fácilmente detectables de forma visual: externamente, y contrastando con el follaje verde, se nota un secamiento de ramas, de color salmón o rosado, como su nombre lo indica.

Como todo hongo, las condiciones de alta humedad favorecen su desarrollo, cuyas estructuras pueden permanecer latentes durante los meses secos y luego se dispersan por medio del salpique de la lluvia o por el viento. Sin embargo, para evitar su propagación se deben revisar los cultivos de manera periódica. Mantenimiento de una buena aireación dentro del cultivo. Podas de las ramas afectadas y cubrimiento de la herida con pasta bórdeles. Quemar todo el material infectado. Como control preventivo se cosecha solo con escalera. Evitar encharcamientos en el cultivo (Barrientos Moreno, 2009).

2.3 Secamiento de las ramas (Botrydiplodia theobromae)

En especies cítricas Botrydiplodia theobromae afecta ocasionalmente a las ramas más jóvenes. Esta enfermedad está asociada con heridas que se causan en raíces, tallos o ramas. Es causante de la pudrición de raíces y frutos en post cosecha.  En cuanto a los síntomas, se dejan ver unas lesiones necróticas en una o varias ramas tiernas, causando un secamiento de éstas, de allí su nombre, extendiéndose y generando resquebrajamiento de la corteza con exudado gomoso de color pardo oscuro. Se encuentra normalmente en la corteza y madera muerta. Las masas de esporas generalmente contienen exudados de conidios que se originan con la lluvia. Los picnidios se desarrollan usualmente en tejidos secos o muertos.

Como acciones preventivas, por supuesto se procede al desinfectado sistemático de herramientas. A su vez, se intenta evitar causar heridas en los árboles y se aplican productos cicatrizantes en las labores de poda. En presencia de lesiones, se lleva a cabo procedimiento de cirugía para removerlas, cicatrizando con pintura o pasta bórdeles. Este producto ya lo nombramos en el punto anterior.

Es también llamado “caldo bordelés”. Se trata de un funguicida a base de cal y sulfato de cobre (cuprocálcico), muy efectivo y usado para el control de plagas en los cultivos orgánicos o ecológicos. Este preparado, tiene un amplio campo de acción contra un gran número de enfermedades originadas por hongos. Es muy valorado ya que es un funguicida de bajo costo, fácil preparación y sus ingredientes se pueden adquirir muy fácilmente en el mercado (El-Ghaouth, A. 1997), (Carlos Barrientos Moreno, 2009).

2.4 Mancha foliar (Alternaria tenuissima)

Esta afección causada por el hongo Alternaria tenuissima es también llamada a nivel coloquial “mancha café”. Los síntomas se dejan ver en las hojas y comienzan a manifestarse como pequeños puntos circulares de color café oscuro, rodeados de un halo clorótico. Luego esta lesión crece en forma irregular, y puede extenderse a lo largo de las nervaduras. Las manchas en los tallos son también irregulares tomando formas circulares o alargadas. Las lesiones en frutos pueden darse desde la etapa del cuajado en adelante, observándose también los puntos similares al de la primera etapa en hojas, de color café oscuros rodeados de un halo amarillento, que ocasionan la caída prematura de ellos. La presencia de esta enfermedad está estrechamente relacionada con los altos índices de humedad o bien, con las precipitaciones frecuentes cuando las temperaturas oscilan entre los  23° C  y los 28° C.

Las hojas son más susceptibles durante los primeros días de su crecimiento. En cambio en el caso de los frutos hasta los 90 días y los botones, las flores y brotes tiernos son muy susceptibles todo el tiempo. Como acciones preventivas se sugiere utilizar solo material sano de propagación. Tener sumo cuidado en guardar las buenas prácticas culturales Mantenimiento de adecuadas densidades de siembra, y realizar aplicaciones de control en períodos de entre diez y veinte días máximo (Kupper, K.C., Gimenes-Fernandes, N. y de Goes, A. 2003).

2.5 Antracnosis (Colletotrichum gloeosporoides)

El ataque de esta variedad del reino fungi, llamada “Colletotrichum Gloeosporoides” se manifiesta sintomáticamente hablando, con  manchas de color marrón sobre los pétalos de las flores. Normalmente, esta enfermedad causa lesiones solamente en flores que ya están abiertas, pero si las condiciones son favorables para ella también pueden afectar las flores en botón. Después del ataque, los pétalos se secan, aunque lo grave de esta enfermedad es que no discrimina y puede afectar todas las variedades de cítricos. En general es más severa en variedades que tienen floración abundante o florecen frecuentemente fuera de época tales como naranja valencia, el limón persa, la lima Tahití y el limón común de mesa.

Este tipo de enfermedad está estrechamente relacionada con los porcentuales altos de humedad relativa del ambiente durante la etapa de la floración. Además si en ese lapso de tiempo se da que las precipitaciones son abundantes la infección puede volverse realmente severa, especialmente en la parte baja de la copa de los árboles. El tiempo mínimo requerido para la germinación de las esporas y la infección de las flores es de entre 12 a 18 horas. En general, los factores que favorecen la severidad de la enfermedad son la lluvia durante la floración, la permanencia de alta humedad relativa del ambiente y altas densidades de siembra (Orozco – Santos, M., Robles – González, M., Vázquez Jiménez, j. L. y Timmer, L.W. 2008).

Como acción de control se procede a la poda y posterior quema de las partes afectadas. En México, ataca con mayor frecuencia a las variedades de naranja Washington y de lima Tahití en etapas tempranas de su desarrollo. A su vez, como acción preventiva se pueden realizar tres aplicaciones (fungicidas; Benlate, Benoagro o Benomil 2g/L de agua y oxicloruro de cobre 3g/L de agua), durante la etapa de la floración, organizadas de la siguiente forma: una aplicación al Inicio de la floración, cuando apenas se observa el botón floral. La segunda cuando la flor ya está abierta, y la tercera cuando ya ha comenzado la formación de frutos, cuando tiene lugar la caída de los pétalos (Trujillo – Negreos, Eliseo; 2010).

3. Algunos casos Post Cosecha

Las enfermedades post cosecha más importantes en cítricos son causadas por el hongo denominado Penicillium, ya que colonizan el área superficial de la corteza aprovechando cualquier herida en la superficie del fruto y penetrando en la cáscara. Si la enfermedad es causada por Penicillium italicum se le denomina coloquialmente moho azul. En otros casos el agente causal es  el Penicillium digitatum el cual es llamado comúnmente moho verde.

Comienza a manifestarse presentando ciertas zonas acuosas en la superficie del fruto, seguido por el crecimiento de un micelio blanco y posteriormente la conocida esporulación de color verde. Al ser una afección post cosecha, es de las más conocidas por los consumidores en general, ya que afecta al fruto en el momento de la cadena de producción en que puede ser advertido en los mercados o puntos de distribución.

Por este motivo, en los últimos tiempos se han desarrollado productos comerciales de biocontrol con base en levaduras y bacterias como Pichia guilliermonch; Candida oleophila y Pseudomonas fluorescens para controlar Botrytis spp y Penicillium en los frutos cítricos. Se aplican a las variedades hospedantes: naranjas (todas las variedades), limón, mandarinas, tangerinas y pomelos (Fernández, C. y Juncosa, R. 2002).

* Conclusión

Los hongos fitopatógenos siguen siendo la causa de graves epidemias, pérdida total de rendimiento de los cultivos y elevadas pérdidas económicas, las cuales afectan día con día los cultivos y, anualmente, conducen a la aplicación de miles de toneladas de agroquímicos en todo el mundo, ante la necesidad de establecer un sistema de control.

* Bibliografía

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