Enfermedades de los cítricos por virus y viroides

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Una de las limitantes en la producción de cítricos son las enfermedades causadas por virus y viroides, las cuales tienen un gran impacto en la vida comercial de estos frutos.

* Introducción

Para nadie es novedad que los frutos cítricos cumplen un importante papel en la dieta humana debido al elevado contenido de vitaminas, minerales, azúcares y otros compuestos que forman parte de su composición. Sin embargo, la producción cítrica se ve desafiada por diversos obstáculos a diario. Entre los factores que afectan la productividad de este cultivo se encuentran las enfermedades provocadas por virus y viroides, que tienen un gran impacto en la duración de la vida comercial y la producción de este cultivo. Con respecto a ellas hablaremos en este artículo, (o al menos a las más comunes dentro del continente americano), mencionando sus características más distintivas.

Dentro de ellas la llamada “tristeza de los cítricos” tiene efectos realmente demoledores en los cultivos y representa en la actualidad una seria amenaza en toda la región. Otras enfermedades como protuberancias nerviales, hoja rasgada, enanismo en cítricos, agallas de la madera moteada de la hoja de los cítricos, y las producidas por viroides, inciden en las plantas injertadas sobre los patrones tolerantes a la tristeza. Se incluye la leprosis que avanza por Centroamérica, o aquellas que como psorosis, impietratura, cristacortis y concavidad gomosa tienen menor impacto económico pero están ampliamente diseminadas en muchos países que tienen entre sus actividades la producción citrícola.

  1. Enfermedades causadas por virus en los cítricos

1.1 Tristeza de los cítricos

Comenzaremos por la más común y devastadora: la tristeza de los cítricos, la cual es una enfermedad de tipo viral cuyo origen se supone donde los cítricos fueron originados también: en el sudeste asiático. Se cree que desde allí se fue diseminando a la gran mayoría de los países citrícolas, debido a las necesidades de nuevas variedades para la citricultura comercial. Por esta razón el virus está ampliamente distribuido en todos los países productores del cultivo en el mundo. No fue hasta los años ’30 que se registraron los primeros casos (que pronto se volvieron epidemia) en el continente americano. Los primeros efectos notables de esta epidemia fueron destructores en las plantaciones de naranjo dulce injertado sobre naranjo agrio. Las epidemias más recientes se desarrollaron en el área del Caribe en la década de los ´90, después de la colonización de estas zonas por Toxoptera citricida Kirkaldy, su principal vector (Garnsey, S.M.; Gottwald, T.R. and Yokomi, R.K. 1998).

Esta enfermedad es causada, por el llamado “virus de la tristeza de los cítricos”, que suele verse indicado como “CTV” por sus siglas en inglés. Se presenta como un complejo de variantes del virus que difieren en su severidad y esta diversidad determina en gran medida la epidemiología e importancia de los daños causados en diferentes áreas de cultivo. Las especies que le hospedan lamentablemente incluyen a una notable mayoría de las variedades de frutales cítricos y algunas especies de otros géneros de la misma familia (las Rutaceae). Sin embargo existen algunas variedades que lo soportan mejor, o son menos susceptibles donde sus efectos no son tan severos. Entre ellas podemos señalar el “mandarino Cleopatra”, el árbol de lima Rangpur,  el limonero rugoso, el limonero Citrus volkameriano, el   naranjo espinoso llamado Poncirus trifoliata y los híbridos de todos estos (Guerri, J.; Pina, J.A.; Vives, M.C.; Navarro, L. and Moreno P. 2004).

1.2 Síntomas

En cuanto a los síntomas causados por el virus de la tristeza de los cítricos, lo primero a subrayar es su diversidad. Pueden presentarse con manifestaciones muy diferentes. Algunos árboles son directamente portadores asintomáticos de este virus mientras otros manifiestan diversas intensidades sintomatológicas.  De allí, que el impacto económico en la producción también varía. En el caso de los más severos, podemos señalar principalmente el declinamiento rápido que induce la muerte de los naranjos, pomelos y mandarinos injertados sobre patrón naranjo agrio y acanaladuras en la madera de los naranjos, pomelos y limeros ácidos.

Este efecto de declinamiento rápido como síntoma del CTV se debe a la necrosis del floema en la línea de unión del patrón naranjo agrio, induciendo un efecto de anillado del árbol. En base a ello, presenta como consecuencia: marchitez, clorosis, fructificación abundante, y la destrucción de las raíces del árbol hospedante. El punto cúlmine en que colapsa sucede entre los 12 y los 24 meses posteriores a la infección con el virus. Cuando por el contrario el declinamiento tiene lugar lentamente, pueden observarse protuberancias en forma de agujetas en el leño del patrón, que se corresponden con pequeños orificios en la corteza. Debido a su aspecto, este síntoma es llamado coloquialmente “panal de abejas”, y se presenta justo debajo de la línea de unión del patrón con el injerto (Garnsey, S.M.; Gottwald, T.R. and Yokomi, R.K. 1998).

Otra sintomatología asociada en casos severos se deja ver como acanaladuras del leño. Consiste en, como indica su nombre, una suerte de surcos longitudinales en la parte exterior de troncos y ramas que se corresponden con proyecciones (también llamadas  crestas) en la parte interior de la corteza. Cuando los síntomas son más severos tanto las ramas principales como el tronco pueden llegar a verse como rugosos. Las especies más sensibles al CTV vienen siendo hasta ahora las variedades de pomelo y las de limón más ácidos. En estos casos, los daños pueden llevar a la muerte de la planta. Los naranjos por su parte si bien son muy afectados, lo son menos severamente que las dos especies recién mencionadas. En los cultivos más sensibles, usualmente presentan enanismo y frutos de menor tamaño. También disminuye la calidad del fruto. Mientras que la vida promedio de los cítricos en edad productiva puede durar décadas, la de los árboles afectados por esta enfermedad suele disminuir  a un período de entre cinco y quince años. Esta manifestación sintomática es aún más dañina que el declinamiento, porque se afectan todas los cultivares sensibles, aun cuando estén injertados con otras variedades que muestren buena resistencia a la enfermedad (Guerri, J.; Pina, J.A.; Vives, M.C.; Navarro, L. and Moreno P. 2004).

Si bien hay teorías que sostienen que el CTV se transmite de una generación a otra, no se ha podido comprobar aún la transmisión por semillas, ni a través del suelo o las raíces. Por tanto no tenemos elementos para asegurar que así sea, sino lo contrario. Por su parte la transmisión mecánica solo se ha logrado experimentalmente entre especies cítricas y es poco eficiente. El virus se transmite de manera efectiva por injerto de tejidos y de forma natural.

1.3 Detección

“Dentro de los métodos utilizados para la detección del virus, se encuentran el diagnóstico biológico con plantas indicadoras, la microscopía óptica y electrónica, técnicas moleculares como la RT-PCR e hibridación y técnicas inmunoenzimáticas. Estas últimas, en sus variantes de ELISA DAS (Sandwich de doble anticuerpo), DASI (Sandwich de doble anticuerpo indirecto) e Inmunoimpresión, resultan las de mayor aplicación en programas de certificación y prospecciones por su sencillez, bajo costo y capacidad de analizar grandes volúmenes de muestras en corto tiempo. Para la selección del procedimiento de diagnóstico a utilizar es necesario tener en cuenta la velocidad a la que se necesitan los resultados, la exactitud y sensibilidad requeridas, costo, disponibilidad de reactivos específicos, así como la disponibilidad de instalaciones y de personal entrenado” (Peña, Pérez, López y Batista; 2008).

1.4 Control

Para su control se parte de la base de la presencia o no de este virus en un área productiva o país. De allí, se aplican diferentes estrategias. Si al momento no ha sido detectado el virus, para evitar que ingrese al área se emplean medidas cuarentenarias y se exige para el ingreso del material de propagación la certificación de la etapa de vivero. En los casos en que se advierte su presencia pero la incidencia es baja, se echa mano a programas de erradicación o supresión.

En casos de mayor gravedad, cuando hay áreas donde el virus está ya muy diseminado y los riesgos de  nuevas infecciones son casi obvios, los recaudos se enfocan a intentar mitigar el impacto económico  de la presencia de la enfermedad en el ciclo productivo. En caso de que en estas condiciones estén presentes los aislados que inducen declinamiento rápido, usualmente se opta por sustituir el patrón de naranjo agrio por patrones de mayor tolerancia al CTV. En estos tiempos se están llevando a cabo investigaciones en pos de  lograr una mayor  resistencia de las variedades y patrones de interés comercial por medio de la ingeniería genética.

En todos los casos estas medidas deben estar acompañadas por un programa de certificación que garantice la reposición de nuevas áreas con material sano, ya que en los casos en que se ha optado por implementar control químico de los vectores de la tristeza, se ha demostrado poco eficiente (a la vez que bastante costoso) por lo que sólo se justifica en la etapa de vivero (Garnsey, S.M.; Gottwald, T.R. and Yokomi, R.K. 1998).

2.1 Psorosis

Esta enfermedad causa una disminución del vigor del árbol, la cantidad de producción y también genera una vejez precoz al reducir la vida útil de las plantas de cítricas. Se presenta en todo Latino américa, países de  Asia oriental y occidental, África y en Europa en la zona del Mediterráneo. En países del sur como Uruguay y la Argentina es una de las principales causas de la pérdida de vigor y muerte de los árboles, que se agrava en los de edad más avanzada. Cabe destacar que en estos dos últimos países mencionados la Psorosis se presenta causando daños de gravedad. El agente causal de esta enfermedad virósica es llamado “psorosis de los cítricos”, cuyas siglas en inglés lo hacen aparecer en muchos artículos y libros bajo la sigla: CPsV.

2.2 Síntomas

En su sintomatología lo más característico es que se presenta con descamaciones en el tronco y ramas de plantas atacadas. Esta enfermedad se presenta con diferentes niveles de gravedad. Cuando es leve se le llama “psorosis A”. En ese caso, los síntomas suelen tardar más de 15 años en dejarse notar. En estos casos leves (de psorosis A) las hojas más jóvenes presentan unos filamentos cloróticos (normalmente) entre los nervios laterales de las hojas y paralelos a ellos. A su vez a nivel del tronco y ramas lo que mayormente se advierte es una descamación lenta en focos muy localizados.

Hay otra variante más peligrosa que provoca efectos peores. Se le denomina psorosis B, y se desarrolla de una forma mucho más veloz. En unos cinco años ya toma todo el árbol. Presenta los mismos filamentos en forma de un especie de “flecos”, manchas y anillos cloróticos en las hojas y a veces también hasta en ramas y en las frutas. Cuando se corta transversalmente un tronco o rama a través de la zona afectada, se observa en la madera zonas de color pardo irregulares. Como consecuencia se produce un decaimiento progresivo del árbol, ramas secas y reducción de la producción, en casos muy severos se llega a producir la muerte de la planta. Los naranjos dulces, mandarinos y pomelos muestran sensibilidad a la descamación y flequeado foliar en hojas jóvenes, mientras que el naranjo agrio muestra flequeado foliar solamente. En el caso de plantas adultas los síntomas se dejan ver pasados los seis años (como temprano) y en promedio entre los doce y los quince años luego de adquirir la enfermedad (Martín, S.; García, M.L.; Troisi, A.; Rubio, L.; Legarreta, G.; Grau, O.; Alioto, D.; Moreno, P. and Guerra, J. 2006).

2.3 Transmisión

En primer lugar la transmisión de esta enfermedad se da a través de yemas infectadas y la vía fundamental de dispersión es el material vegetal de propagación. Otra forma es la diseminación por medio de instrumentos del vivero, o del campo utilizados para poda y otras labores que no son sometidos a una correcta desinfección.

En el presente aún no se ha podido determinar con certeza de rigor científico al  agente vector de esta enfermedad. Sin embargo, se supone que es un hongo llamado Olpidium brassicae, ya que suelen hallarse en las raíces alimenticias de árboles sintomáticos que se han infectado por propagación natural. No hay razón que evidencie que la psorosis pueda ser transmitida a través del polen y las semillas como en un tiempo se supuso (Martín, S.; García, M.L.; Troisi, A.; Rubio, L.; Legarreta, G.; Grau, O.; Alioto, D.; Moreno, P. and Guerra, J. 2006).

3.1 Leprosis

Esta enfermedad causada por virus, es considerablemente destructiva y ocasiona pérdidas no menores en los ciclos productivos citrícolas. El impacto económico que ocasiona es bien notorio, ya que no solo reduce los resultados de la producción sino también afecta negativamente la variable de los costos que significan los esfuerzos por controlar su vector. Como particularidad podemos destacar que es la única enfermedad de tipo viral en los cítricos que no produce infecciones sistémicas. Es causada por el virus de la leprosis de los cítricos, y lo encontramos bajo su sigla: CiLV.

3.2 Síntomas

Respecto a los síntomas que presenta, están involucradas dos tipos distintos de partículas baciliformes de CiLV, nombradas de acuerdo al sitio de acumulación celular de estas: la nuclear, denominada CiLV-N y la citoplasmática a la que llamamos CiLV-C. “El CiLV es además un virus termófilo que solo se multiplica si la temperatura está por encima de los 24°C durante el día y de los 21°C por la noche.

El virus de la leprosis de los cítricos afecta varias especies del género Citrus. Los naranjos son los más infectados naturalmente por el virus, mientras que los mandarinos y sus híbridos son considerados menos susceptibles en condiciones naturales. Sin embargo, las investigaciones realizadas indican que los mandarinos son susceptibles a la infección mediante ácaros virulíferos. Se ha sugerido que la escasa observación de síntomas en esta especie en el campo pudiera deberse a otros factores como diferentes niveles de sensibilidad de las variedades, mayor eficiencia en la eliminación de tejidos infectados en estos árboles y diferentes prácticas de cosecha de los frutos en mandarino con respecto a otras especies.

Este virus causa solamente infecciones y lesiones locales, no sistémicas, en las plantas susceptibles. En árboles de naranjo dulce infectados, que se encuentran en producción, se observan daños corticales en tronco, ramas y frutos. En las ramas más jóvenes, hojas y frutos aparecen anillos cloróticos, en ocasiones con una necrosis central, que se convierten en cancros. Los cancros en el fruto pueden ser deprimidos, lisos o salientes, cloróticos o necróticos. Sobre los frutos las lesiones se presentan de manera irregular en forma de manchas lisas y amarillas, que van tornándose más oscuras a medida que el fruto madura.

En los brotes y hojas son planas o ligeramente prominentes y pueden formar manchas concéntricas o estar impregnadas de goma. Por lo general, las lesiones necróticas se presentan rodeadas por un halo clorótico. Las hojas y frutos muy afectados suelen sufrir abscisión y los brotes pueden secarse. Las ramas afectadas adquieren coloración carmelita oscura, forma achatada y al envejecer se tornan carmelita grisáceo” (Peña, Pérez, López y Batista; 2008).

3.2 Transmisión

A diferencia de las anteriores, su contagio tiene lugar a través de los ácaros del género Brevipalpus, principalmente la especie llamada phoenicis, aunque se informan también cómo vectores el obovatus y el californicus. Con excepción de los huevos todas las fases activas del ciclo de vida de los ácaros son capaces de transmitir el virus. La diseminación de la enfermedad es totalmente dependiente de la acción de este vector y los ácaros solamente adquieren el virus alimentándose en los tejidos infectados (Rodríguez, J.C.V.; Machado, M.A.; Kitajima, E.W. and Műller, G.W. 2000).

3.3 Diagnóstico

El diagnóstico de la leprosis usualmente se hace de manera tradicional, es decir, mediante la observación de los síntomas característicos en árboles de campo y la inoculación mecánica a huéspedes herbáceos de los siguientes géneros: ChenopodiumC. amaranticolor y C. quinoa y a G. globosa. Por su parte, también se suele utilizar la microscopía electrónica en etapas posteriores donde se debe confirmar la presencia del virus. Últimamente se han diseñado cebadores para el diagnóstico mediante RT – PCR.

3.4: Manejo y tratamiento

El manejo de la leprosis, requiere de la eliminación de las fuentes de inóculo y el suministro de acaricidas para reducir las poblaciones de ácaros vectores. Por fortuna, la infección de la leprosis se da muy localizada, por lo cual se obtienen buenos resultados en la reducción de inóculos por medio de una poda severa de las ramas afectadas y quema de los restos, así como por la eliminación de los frutos sintomáticos. El manejo de la enfermedad incluye también el plantado de “plantas barrera” y el control de malezas que son hospedantes alternativos de los ácaros. Así, se reducen  notablemente (y en casos se logran erradicar) las colonias de vectores. Naturalmente, se vuelve de tenor crucial el uso de material de propagación certificado, el control del movimiento del personal y materiales dentro de las plantaciones y la desinfección de equipajes, cajas y vehículos (Lovisolo, O.; Colariccio, A. and Masenga, V. 2000).

4.1 Moteado de la hoja (Citrus leaf blotch)

Esta enfermedad cuenta con un par de particularidades que no benefician para nada al productor. Por un lado, se ha estudiado poco y los avances en cuanto a su conocimiento son bastante limitados todavía. Por otro lado, ya se encuentra en un buen número de países productores: en Europa se han registrado casos en Francia, Italia y España;  en el continente americano en Estados Unidos,  y Brasil; y en Oceanía ya tiene presencia en Australia. El agente causal asociado a esta enfermedad es el virus del moteado de la hoja de los cítricos, cuyas siglas son: CLBV. Se trata de un ARN de cadena simple, filamentoso, cuya organización genómica y morfología es similar a los trichovirus, pero presenta diferencias biológicas y moleculares que ha llevado a los estudiosos a incluir a este virus en un nuevo género (Galipienso, L.; Vives, M.C.; Navarrro, L.; Moreno, P. and Guerri, J. 2004).

4.2 Síntomas

Últimamente se ha determinado que el moteado clorótico en  variedades cítricas como la tangor Dweet y la Dweet mottl  es causado por CLBV. Entre sus síntomas deja ver protuberancias, crestas, sobrecrecimiento o necrosis en la línea de unión variedad – patrón en la variedad Poncirus trifoliata y sus híbridos citranges y citrumelos. En ciertas ocasiones la presencia de este agente patógeno puede presentarse sin síntomas. Al igual que la enfermedad anterior, la principal vía de transmisión es a través del injerto. Pero en este caso sí se ha comprobado la transmisión por semillas. Para su detección pueden realizarse ensayos biológicos en las indicadoras tangor Dweet, naranjo dulce Pineapple y en cidro y clementino injertados sobre patrones trifoliados. En estas combinaciones el CLBV produce moteado clorótico en las hojas más jóvenes, aunque debido a que su transmisión en ocasiones es errática, este síntoma por sí mismo no puede tomarse en cuenta como un determinante del diagnóstico. Adicionalmente se han diseñado cebadores y sondas específicas que permiten su diagnóstico por RT – PCR y NASH (Vives, M.C.J.; Pina, A.; Juárez, J.; Navarrro, L.; Moreno, P. and Guerri, J. 2004).

4.3 Impacto

En estos tiempos se ha notado un incremento del uso de los patrones trifoliados. En consecuencia de ello, el CLBV se posiciona como un peligro potencial mayor, ya que puede causar importantes pérdidas económicas por lo que los citricultores están comenzando a tenerla en mayor consideración que antaño.

4.4 Manejo y Tratamiento

Su manejo se centra básicamente en maniobras de prevención, mediante el empleo de yemas y semillas de cultivares cítricos certificados.

5.1 Protuberancias nerviales (vein enation), agallas de la madera de los cítricos (woody gall)

Esta  enfermedad viene causando daños económicos que hasta el momento se consideran menores, y enfocados principalmente en las especies sensibles a este virus. No obstante, tiene presencia en un buen número de países, y en cuatro continentes. En Asia se encuentra en la República Popular China y en Japón. En el caso de Europa tiene presencia en España. En el continente africano se localiza afectando ciertas regiones del Sur. Y en el caso de Oceanía, y se ha detectado en Australia. Por su parte en el continente americano sólo se ha reportado en Perú y Brasil, y por ahora no ha llegado a México. Aunque  se supone que esté diseminada también en otros países citrícolas. Esa suposición se basa en que en muchas de las especies cítricas comerciales la enfermedad es asintomática y en condiciones favorables de temperaturas bajas se pueden observar los síntomas en limero mexicano, naranjo agrio, limonero Rugoso y C. volkameriana (Maharaj, S.B., Da Graça, J.V. 1988).

5.2 Agente causal y dispersión

El agente causal aún no está ciertamente determinado. , pero en el floema de las plantas infectadas se han observado partículas isométricas asociadas. Estas observaciones y su trasmisión por injerto, cúscuta y áfidos, llevan a pensar que el vector de esta afección podría ser un Luteovirus. Se ha observado que en campo puede ser transmitido por varias especies de áfidos (Hermoso de Mendoza, A., Ballester Olmos, J.F., Navarro, L., Pina, J.A. 1994).

5.3 Síntomas

En el caso de las variedades más sensibles que padecen la infección, se observan pequeñas agallas o tumores localizados en los nervios secundarios y periféricos del envés de las hojas más jóvenes. Las agallas leñosas se desarrollan a partir de pequeñas zonas que se presentan hinchadas, frecuentemente en la base de brotes jóvenes o espinas, que pueden desarrollarse hasta alcanzar el tamaño y el aspecto de una coliflor, especialmente si  varias agallas se unen para formar una única masa tumoral. La parte exterior de las lesiones casi mantiene la coloración normal, mientras que la parte interna suele volverse más rugosa con moteaduras punteadas y en casos se hacen presentes yemas latentes (Hermoso de Mendoza, A., Ballester Olmos, J.F., Navarro, L., Pina, J.A. 1994).

5.4 Diagnostico y manejo

Hasta el momento no se cuenta con otro método de  diagnóstico que la observación detenida de los síntomas señalados en árboles  de semilla de limero mexicano o naranjo agrio inoculados. En áreas donde aún no se ha manifestado esta afección, la medida de control más efectiva es evitar su introducción por medio de programas de cuarentena y por supuesto el uso de material de propagación certificado. En zonas donde en cambio, ya hay presencia y su incidencia es alta, se deben evitar los patrones sensibles a las agallas leñosas (Ballester, J. F., Pina, J. A., Navarro, L. 1979).

6.1 Hoja rasgada o enanismo del citrange (Tatter leaf-Citrange stunt)

Tanto el síntoma de “hoja rasgada” como el denominado “enanismo del citrange” corresponden a un mismo virus que llamamos “virus de la hoja rasgada de los cítricos”. La enfermedad causada por este virus está muy diseminada en todo China, y despierta alarmar en países relativamente cercanos de producción citrícola donde ya se ha detectado. Nos referimos Japón, Corea, y la nación de Taiwán. En los Estados Unidos de Norteamérica se ha encontrado en la zona de la Florida, algo más al norte en Texas y también en el estado de Arizona. En Sudamérica se ha presentado en Chile, y en el continente africano en Sudáfrica y Marruecos, despertando esto último cierta preocupación en sus vecinos los productores valencianos. Una de las bases de esos temores es que este mal es poco previsible, ya que muchos cultivares comerciales de cítricos son hospedantes asintomáticos de la enfermedad. El agente causal de esta enfermedad es un virus filamentoso, llamado Citrus tatter leaf virus (CTLV) que se considera como un aislado del Apple stem grooving virus (ASGV), del género Capillovirus (Guerri, J.; Pina, J.A.; Vives, M.C.; Navarro, L. and Moreno P. 2004).

6.2 Síntomas

Los daños provocados por esta enfermedad se pueden observar cuando se procede a injertar variedades infectadas sobre naranjo trifoliado, citrange y citrumelo. En condiciones de campo las plantas infectadas de naranjo dulce empleadas sobre patrones sensibles desatan el proceso de afección. Presentan una incompatibilidad muy marcada en el punto de unión con el patrón. Los árboles no se desarrollan, se presentan cloróticos y desarrollan severas estrías longitudinales en la madera del patrón. La unión entre el patrón y la variedad es deficiente. Se presenta como consecuencia natural una reducción notoria y problemática en la producción.

Hay un caso algo especial, que es el de la variedad  del naranjo espinoso (Poncirus trifoliata). Si bien se muestra muy resistente (tal es así que en casos se le considera inmune), cuando se utiliza como patrón de variedades infectadas, éstas muestran síntomas severos de enanismo, defoliación, amarillamiento, sobrecrecimiento por encima de la línea del injerto y falta de unión entre la variedad y el patrón, que permite quebrar fácilmente la planta por la línea de injerto (Iwanami, T.; Kano, T. and Koizumi, M. 1991).

6.3 Contagio

La consecución del contagio de esta afección de una plantación a otras tiene lugar básicamente por la utilización de yemas infectadas. Es, además, mecánicamente transmisible inter especie en cítricos por la deficiente desinfección de herramientas de poda y otros utensilios de trabajo. Intentando evitarlo, los productores ponen llamados de atención en las plantas infectadas. En las plantaciones, la presencia de una hendidura en la línea de injerto del Poncirus trifoliata o alguno de sus híbridos indica la presencia de CTLV (Guerri, J.; Pina, J.A.; Vives, M.C.; Navarro, L. and Moreno P. 2004).

6.4 Diagnóstico

Este diagnóstico debe confirmarse con ensayos de infectividad en plantas indicadoras cítricas y herbáceas. Para el diagnóstico serológico por ELISA se dispone de anticuerpos monoclonales específicos de CTLV y ASGV. No obstante se refiere que existen diferentes serotipos de este virus lo que limita su diagnóstico serológico. Las investigaciones actuales permitirán en poco tiempo disponer de técnicas moleculares para el diagnóstico (Iwanami, T.; Kano, T. and Koizumi, M. 1991).

6.5 Manejo

“La medida de manejo más recomendada es la utilización de yemas libres de virus en las nuevas plantaciones. Es importante destacar que resulta difícil la eliminación del virus del tejido infectado mediante la técnica de micro injerto de ápices caulinares in vitro, aunque puede ser eliminado por termoterapia. Por otra parte resulta indispensable desinfectar las herramientas de corte con hipoclorito sódico para evitar la transmisión mecánica. Estas medidas son particularmente importantes en las zonas donde se utiliza como patrón Poncirus trifoliata y sus híbridos” (Peña, Pérez, López y Batista; 2008).

  1. Enfermedades producidas por viroides en cítricos

Si bien hasta la actualidad se han descubierto siete viroides diferentes que provocan enfermedades en las variedades cítricas, existen solo dos de ellas que pueden llegar a significar un impacto de importancia económica en el ciclo productivo. Ellas son la exocortis y la cachexia, causadas por el viroide de la exocortis de los cítricos (CEVd) y las variantes del viroide del enanismo del lúpulo (HSVd) conocidas como CVd IIb y CVd IIc, respectivamente (Hermoso de Mendoza, A., Ballester Olmos, J.F., Navarro, L., Pina, J.A. 1994).

Al inicio de este artículo mencionamos la marcada importancia de las severas consecuencias de la enfermedad llamada “tristeza de los cítricos”. En pos de detenerla de algún modo, el segmento citrícola en el continente americano, viene contemplando la introducción de nuevos patrones, que presentan buena tolerancia a la tristeza, pero lamentablemente se presentan sensibles a las enfermedades provocadas por otros agentes patógenos como lo son los viroides. Estos pueden ocasionar daños de importancia sobre la producción y longevidad de las plantaciones. La implementación de su diagnóstico en los programas de producción de material de propagación certificado es necesaria para garantizar plantaciones sanas desarrolladas sobre la base de la diversificación de patrones.

Por las características que presentan los viroides, la forma de control más adecuada (y la que mejores resultados viene dando) es la preventiva. Es decir, la utilización de plantas y yemas procedentes de un programa de producción de material de propagación certificado, así como la desinfección de las herramientas de corte y poda mediante la inmersión en hipoclorito de sodio.

7.1 Exocortis de los cítricos

Esta enfermedad se ha extendido ya a la gran mayoría de las áreas de producción cítrica de todo el mundo. Sin embargo debemos señalar que su presencia ha disminuido debido a los relativamente recientes (desde una perspectiva histórica) programas de saneamiento y certificación. El agente causal de esta enfermedad es el viroide de la exocortis de los cítricos, que pertenece al género Pospiviroid.

Las variedades que presentan mayor sensibilidad a este viroide son: el limero Rangpur, el cidro, el Poncirus trifoliata y sus híbridos: citranges Troyer y Carrizo. También se ha advertido vulnerabilidad a este viroide en ciertas variedades de plantas de limón y pomelo. La presencia de este agente patógeno en árboles injertados sobre patrones sensibles da lugar al enanismo de la planta, y también presenta grietas y descamación de la corteza del tronco. Esta enfermedad usualmente no causa la muerte de la planta, pero al provocar el mencionado enanismo puede llevar a reducciones de la cosecha (Pérez, J.M. 1999).

7.2 Exocortis severo

Cuando la afección se produce por la acción de variantes severas de esta especie de viroide, produce el deterioro (ya sea parcial o total) de aquellas plantas a las que logra infectar, en un lapso de tiempo no mayor a de 4 o 5 años. En ciertos casos (tales como especies como los limoneros y los limeros ácidos) puede presentarse moteado clorótico y un agrietado en la corteza tanto del tronco como de las ramas.

7.3 Contagio

Se transmite simplemente por injertar con yemas infectadas del viroide. Otra vía importante es la transmisión mecánica a través del uso de instrumentos de trabajo contaminados. “El diagnóstico biológico de la exocortis se realiza con el empleo del cidro Etrog selección 861-S1 injertado sobre un patrón vigoroso. Es importante destacar que los síntomas manifestados pueden no ser específicos del CEVd, debido a que esta planta es sensible a todas las especies de viroides de cítricos y generalmente la sintomatología se debe a la interacción entre ellas. Teniendo en cuenta esta desventaja lo más recomendado es realizar el análisis con técnicas que son más específicas y sensibles como la hibridación de ácidos nucleicos (NASH) o la electroforesis secuencial en gel de poliacrilamida (sPAGE). Recientemente se ha realizado el diagnóstico mediante RT-PCR a partir de variedades comerciales infectadas” (Peña, Pérez, López y Batista; 2008).

8.1 Cachexia-xiloporosis

El agente causal de la cachexia son dos variantes del HSVd, conocidas como CVd IIb y CVd IIc. Los patrones sensibles a la cachexia son el Citrus macrophylla, el limero dulce de Palestina y el limero Rangpur, así como todos los clementinos, satsumas, mandarinos e híbridos de estos últimos injertados sobre cualquier patrón (Peña, Pérez, López y Batista; 2008).

8.2 Síntomas

La cachexia en los cítricos puede llegar a provocar la muerte de la planta hospedante.  Comúnmente, en las especies que se presentan sensibles provoca el debilitamiento general del árbol, además de clorosis en el follaje, disminución del desarrollo enanismo), y presencia de acanaladuras en la cara cambial de la madera. Se observan también proyecciones en la corteza interna con fuerte impregnación de secreciones gomosas. En los cultivares injertados sobre patrones sensibles causa notable raquitismo y deterioro del árbol en un período corto cuando la infección es por variantes severas.

8.3 Contagio

La cachexia se contagia por la mera propagación de yemas infectadas, así como también lo hace de forma mecánica durante las operaciones de poda y recolección.

8.4 Diagnóstico

Es diagnosticada mediante ensayos de infectividad en plantas de mandarino Parson’s Special o del híbrido Clemelin 11-20 injertadas sobre un patrón vigoroso. De forma complementaria se debe realizar el análisis de los ácidos nucleicos mediante sPAGE o NASH a partir de plantas de cidro inoculadas. Además como en el caso anterior (exocortis de los cítricos) se puede realizar el diagnóstico mediante RT-PCR (Peña, Pérez, López y Batista; 2008).

9.1 Otros casos a mencionar de viroides en cítricos

“En los cítricos se han identificado otros viroides: CBLVd, CDVd, CVd IV, CVd V y el CVd OS. De ellos, el CBLVd y el CDVd, inducen enanismo en árboles injertados sobre P. trifoliata o sus híbridos, mientras que se desconoce el efecto del CVd IV en especies cítricas comerciales. Por otra parte, las combinaciones o mezclas de estos viroides y los anteriormente descritos pueden ocasionar daños de importancia en las plantaciones como descamaciones, crestas, depresiones en la madera, reducción del tamaño del árbol, clorosis y muerte de plantas. La transmisión de estos viroides, como para los anteriormente descritos, ocurre a través de yemas infectadas y de forma mecánica con el empleo de instrumentos de poda y corte contaminados. El diagnóstico de estos viroides también se realiza mediante inoculación en cidro Etrog 861 S-1 y posterior análisis por sPAGE o NASH, así como mediante RT-PCR” (Peña, Pérez, López y Batista; 2008).

* Conclusión

México es uno de los principales productores de cítricos a nivel mundial, no obstante, la presencia de enfermedades causadas por virus y viroides tienen un fuerte impacto agronómico y económico, con pérdidas que van del 10% a 80%. En otras palabras, más de 80% de la superficie del territorio nacional destinado a los cítricos corre el riesgo de disminuir su producción y reducir el número de plantas sanas.

Por ello, es necesario contar con un manejo integrado de plagas que permita al productor la toma correcta de decisiones para monitorear, prevenir, controlar o erradicar las distintas enfermedades causadas por estos virus y viroides, sin que éstos representen daños y pérdidas económicas considerables.

* Bibliografía

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